《黑暗地带：父亲的罪孽》的玩法和同类解谜游戏类似，不仅有着多场景线索解谜的玩法，也包含了丰富的隐藏物品场景的挑战，还有有趣的小游戏作为点缀，随着故事情节环环相扣，联系紧密。游戏包括58个场景，16个小游戏和20隐藏物体的场景，典藏版还附带攻略，概念艺术和桌面壁纸等，不过这些需要你来解锁关卡才能获得。